修正超有机体：复杂真社会性的组织方法

导语

许多复杂的真社会性（eusociality）昆虫物种群体（如蜜蜂）在集体水平上表现出更类似于生物个体而非群体的特征。人们普遍认为，真社会性群体是自组织的系统。据此，即使是最复杂的社会系统也可以通过最初无序的系统各部分之间的局部相互作用来解释，而不需要任何等级控制。本文挑战了这一主流观点，通过对蜂群的案例研究，文章提出一种替代自组织的方法——等级组织方法（hierarchical-organizational approach），该方法关注复杂社会系统组织的等级性质。本文认为，由于复杂真社会群体内部的相互作用网络具有等级组织，从而在集体层面上形成了超有机体（superorganism）。

关键词：真社会性，超有机体，自组织，层级结构，群体行为

Mark Canciani、Argyris Arnellos、Alvaro Moreno | 作者

朱欣怡 | 译者

刘培源 | 审校

论文题目：Revising the Superorganism: An Organizational Approach to Complex Eusociality论文地址：https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpsyg.2019.02653/full

目录

1. 导论：真社会性&超有机体

2. 复杂真社会性的超有机体及其解释

3. 蜜蜂：两个群体过程的实例研究

4. 复杂真社会性的等级组织

5. 总结

1. 导论：真社会性&超有机体

几十年来，真社会性一直是哲学和生物学中许多争论的中心，因为它代表了一种极高的社会整合形式。它的特点是群居，并被广泛界定为：群体由重叠世代、合作育雏和生殖分工（不育（或非生殖）工人帮助生殖成员）组成（Wilson and Hölldobler, 2005, p. 13367）。

在进化生物学中，真社会性通常备受重视，因为它提出了非繁殖生物如何进化和生存的问题。也许正是由于这个原因，历史上，对真社会性问题的主要关注点一直是真社会系统的进化，这对各种哲学争论都有影响，如生物利他主义、合作与冲突、选择的水平、选择的单位、社会性等等（Hamilton, 1964a,b; Wilson and Sober, 1989; Gadagkar, 1990; Maynard Smith and Szathmáry, 1995; Nowak et al., 2010; Abbot et al., 2011）。

但是，从简单到复杂的真社会性的维持和进一步演变最近得到了更多的关注（Bourke, 1999; Anderson and McShea, 2001; Hou et al., 2010; Burchill and Moreau, 2016; Fewell and Harrison, 2016），因为他们在其他重要的哲学争论中也具有意义，如生物个体性、复杂性进化、自组织等。特别是，真社会系统表现出高度的整合性，这一事实引发了关于真社会群体是否可以被视为生物学上的个体而不仅仅是群体的争论。

昆虫群体是真社会性组织能达到的最高程度：庞大且具有高度的多态性（polymorphism）的复杂群体（工蚁类昆虫在形态上不同于生殖类昆虫，以及在工蚁类昆虫之间可能具有多态性），工蚁类昆虫丧失生殖潜力和“全能性”（totipotency），以及复杂的交流系统（Bourke, 1999; Anderson and McShea, 2001）。因此，这些复杂的群体被广泛地定义为群体大小、多态性程度、工蚁全能性和通讯网络。给一个社群群体贴上“复杂”的标签，并不仅仅是基于任意选择的参数，也不仅仅是社群群体之间微不足道的差异。与简单群体相比，复杂的真社会性群体的内在组织在客观上有一些不同，这是由于群体水平上复杂性增加（1），而在构成群体的每只昆虫个体水平上复杂性降低（Anderson and McShea, 2001）。已有研究表明（如单一生物体的代谢比例理论所预测的）更大的群体大小（或质量）会导致在复杂的真社会性群体中更低的质能比（mass-specific energy）使用（Hou et al., 2010; Fewell and Harrison, 2016）。此外，多态性和工蚁生殖潜力的丧失仅与大群体相关（Bourke, 1999; Anderson and McShea, 2001）。同样，在简单的群体中，群体过程的控制，如觅食、生殖分工等，通常（几乎）仅由蚁后（或蜂后等）控制，但在复杂的群体中，影响因素分布更广，比如由于蚁后-工蚁和工蚁-工蚁的相互作用，所以总体控制处于群体水平（Huang and Robinson, 1992, 1996; Robinson, 1992; Gordon, 1996; Pankiw et al., 1998a,b; Lillico-Ouachour and Abouheif, 2017）。

因此，复杂的真社会性群体与简单群体在性质上是不同的。但我们如何解释这些差异呢？一般来说，像复杂的真社会性昆虫（如：蚂蚁、蜜蜂、黄蜂和白蚁），真社会性的发展和维持由化学交换（2）的复杂组织支持。这些特殊的化学物质叫做信息素（pheromones），它们的作用就像激素一样，但是在分泌者的身体之外，它们改变群体中邻近成员的生理结构和行为。也控制其他物质；例如由工蜂分泌的蜂王浆（royal jelly），对于控制蜜蜂种类的确定和蜂王的发育极为重要。

但是目前对于这些化学机制如何运作，我们还并不清楚。事实上，最广为接受的观点是，这些复杂的集体模式是自组织的结果。根据这一观点，即使是最复杂的社会系统，也可以通过群体各部分之间的一系列局部互动的结果而导致的反馈回路，来解释，而不需要任何等级控制（Detrain and Deneubourg, 2006; Hölldobler and Wilson, 2009）。

在本文中，我们将论证：这一论断不能被预设，必须从理论和经验上重新评估。为了做到这一点，我们将提供一个替代方案，基于案例研究，目前的解释复杂的社会性使用的角度，重点是层次性质的组织复杂的社会系统。此外，我们还将分析真社会性昆虫群体是如何表现出不同生物体之间复杂的一系列相互作用的，这些相互作用产生了一个新的有凝聚力的集体组织，而集体组织的构成实体又是如何在这个过程中发生转变的。

本文的组织结构如下：

在“超有机体和复杂真社会性的其他解释”（The Superorganism and Other Explanations of Complex Eusociality）一节中，我们将简短地回顾历史，并提供最新水平的复杂真社会性的解释方法。

在“超有机体”（The Superorganism）一节中，我们回顾了超有机体理论，强调它最初是由Wheeler用来论证群体是生物个体在一个更完整的意义上的术语，包括进化和生理个体。而今天，这个概念通常是从进化的角度使用多级选择来处理，并应用于作为选择单元的群体；如，表示进化的个体。另一种方法——我们称之为“组织化”——今天用浅层自组织的形式来表述。这种观点认为，真社会性昆虫的群体组织可以用局部相互作用的单位来解释，结果出现了一种全局的复杂秩序。因此，在本节结束时，我们回顾了解释群体组织的个体发育和生理方面的主流方法，我们称之为自组织（SO）方法。

然后，在“蜜蜂（Apis mellifera）：两个群体过程的案例研究”（Honey Bees (Apis mellifera): A Case Study of Two Colony Processes）一节中，我们将概述我们案例研究蜜蜂（Apis mellifera）的两个群体过程。

在“复杂真社会群体的等级组织”（The Hierarchical Organization of Complex Eusocial Colonies）一节中，我们将发展一种新的组织方法，挑战等级调节不会发生在复杂真社会昆虫的大群体中的主流观点，我们将称之为等级组织方法，重点关注复杂真社会性群体中的等级组织，作为解释的中心（3）。引用上一节蜜蜂的案例研究，我们将论证这种高度整合的真社会性系统是基于对自组织过程的基本水平施加的调节控制机制。最后，我们将把这个例子与其他物种的类似群体过程进行比较，以显示这种等级组织所起的关键解释作用。

2. 复杂真社会性的超有机体及其解释

在本节中，我们将简短回顾历史研究，并提供最新水平的复杂真社会性昆虫的解释方法。

超有机体

由于其组织的独特性，真社会性昆虫群体长期以来一直被认为是生物个体的一种形式（Wheeler, 1911, 1928; Emerson, 1939, p. 181）。惠勒（Wheeler, 1911）把真社会性群体看作生物个体，因为它们是一个有凝聚力的单位；它们是个体化的，并随时间持续存在（一旦形成群落，它们不会溶解或与其他群落合并）；它们历经发育（与由一群独居昆虫聚集形成相反）；最重要的是，由于生殖分工，某些物种的群体是生殖单位。这导致惠勒（1920, p. 117, 1928, pp. 23–24, 304–305）将“超有机体”的概念应用于真社会性昆虫群落。Emerson (1939) 受惠勒早期工作的启发，也将超有机体的概念应用于真社会性。然而， Emerson (1952) 认为：超有机体的概念主要是类比推理的工具。他认为，关注真社会性群体和有机体之间的相似性（和差异性）可以指导真社会性研究者研究使生物个体涌现在群体层面的过程和整合机制。在20世纪60年代左右，基于现代综合的基因中心观点（gene-centered perspective of the Modern Synthesis） (Wilson, 1971)，真社会性研究者越来越倾向于更简化的方法。由于Emerson的类比概念，和对众多还原方法（如亲属选择（kin selection））的偏爱，在1960年代之后，超有机体的研究急剧衰落（Wilson, 1971; Wilson and Sober, 1989）。

Wilson和Sober（1989）主张复兴超有机体概念，但其基础是生物个体性的进化概念（4）。Wilson和Sober认为，有机体乃至超有机体的决定性特征是直接参与自然选择的能力。或者换句话说，将生物体与其他生物系统/群体区分开来的是它们是选择的单位：“通过自然选择的过程，个体获得了精巧的功能组织，从而证明了他们作为有机体的地位”（Wilson and Sober, 1989, p. 339）。威尔逊和索伯认为，真社会性群体和其他生物群体一样，也表现出功能的组织，因此应该被视为更高层次的生物（超生物）。

为了将生物体的定义扩展到真社会性群体，Wilson和Sober（1989）依赖于多层次选择的概念。多层次选择理论（Multi-level selection theory）认为，选择可以同时在多个层次上进行，即：在基因、细胞、多细胞生物、群体、种群等水平上，多层次选择（MLS）可用于跟踪群体化对个体适应性的影响（MLS1），或者重要的是，用于论证群体选择（MLS2）（Damuth and Heisler, 1988）。通过关注群体内和群体间选择的比率，可以确定选择主要作用于特定（群体结构）物种的个体水平（MLS1）还是群体水平（MLS2）（Hölldobler and Wilson, 2009; Hamilton and Fewell, 2013）。事实上，Wilson和Sober认为，如果真社会群体实现了高度的内部合作（功能组织），使得群体间的选择大于群体内的选择，那么它们就可以被视为超有机体。或者换句话说，如果群落有资格作为选择的单位，那么它们就是超个体。

尽管超有机体理论经历了近二十年的急剧衰落，但它再次站在了真社会性研究的前沿。现在，研究员们用多层次选择理论表明，对于许多真社会昆虫物种（如：进化个体）来说，群体是自然选择的单位（Hölldobler and Wilson, 2009; Queller and Strassmann, 2009; Okasha, 2014; Helanterä, 2016）。然而，虽然真社会昆虫群落的进化方面很重要（例如，从选择繁殖体到选择群体的转变），但生理学（physiological）和个体发育（ontogenetic）方面同样重要。例如，群体成员之间的关系和相互作用，对于理解使群体选择成为可能的功能整合的近因很重要（参见 Arnellos et al., 2014，多细胞个体性的类似论证）。“我们面临的挑战是理解使一个群体能够，像惠勒很久以前想象的那样，作为一个单一生物体发挥作用的复杂机制”（Wilson and Wilson, 2007, p. 342）。

尽管如此，今天，我们很少从生理学的角度来研究超个体，尽管惠勒最初是这样做的。这是因为主流观点认为，在更复杂的真社会物种的大群体中，分级管制不会发生，或者实际上没有必要（Boomsma and Franks, 2006）。论点如下：“...群体作为一个整体，缺乏更高级系统的指挥和控制。因此，它必须是自组织的”（Hölldobler and Wilson, 2009, p. 58）。换句话说，由于群体缺乏物理上的连续性，而且所有的器官或神经系统都处于集体水平，例如多细胞生物，所以主流观点认为不会发生自顶向下的分级控制。

自组织方法

在自组织方法中，自组织的概念是在热力学中发展起来的，用来解释物理和化学系统中微观部分相互作用所产生的自发宏观模式，该概念被应用于真社会昆虫群体（5），试图解释群体组织。这种方法大约始于20世纪80/90年代，由Bonabeau、Deneubourg、Theraulaz和Franks等人开发（Bonabeau et al., 1997; Boomsma and Franks, 2006; Detrain and Deneubourg, 2006; Fewell et al., 2009）。自组织理论的主要原则是复杂的群体水平现象可以发生在没有等级组织和控制的真社会昆虫群体中，相反，它们是局部分布的各部分（在这种情况下是个体昆虫）之间相互作用的平面网络的结果。

在真社会系统的背景下，自组织被定义为昆虫之间的多重相互作用所产生的正负反馈回路，以及这些相互作用中随机波动的放大（详见 Bonabeau et al., 1997）。例如，研究表明，在Pheidole蚂蚁属中，在某些物种中群体可以通过反馈回路对低于标准的种类比率作出反应，经过几代工蚁，将种类比率恢复到最佳水平（Lillico-Ouachour and Abouheif, 2017）。如果未成年工蚁与兵蚁的比例过于偏向于兵蚁，那么兵蚁数量的增加将通过负反馈回路抑制幼虫中兵蚁的进一步发育。兵蚁给予出一种信息素，抑制幼虫发育成兵蚁；因此，如果兵蚁太多，则将有更多的幼虫发育成工蚁，或者相反地，如果兵蚁太少，则由于去除了兵蚁信息素的抑制作用，这将促进幼虫中兵蚁的发育。因此，通过兵蚁的信息素负反馈回路，工蚁与兵蚁的最小比例维持群体的最佳水平。

由于组成复杂的真社会性昆虫群体的“基本”单位是复杂的个体，在这种情况下，自组织有时与激发工作（stigmergy）的概念结合起来，称为激发工作自组织（stigmergic self-organization）（Bonabeau et al., 1997; Holland and Melhuish, 1999）。已经表明，非常简单的行为规则（或解释性决策），可以通过自组织发生复杂的群体水平的过程。例如， Holland and Melhuish (1999) 发现，用一些简单的反应规则编程的机器人可以在给定的空间内对两种不同类型的飞盘进行分类，并将其中一种放入一个集合中。例如，机器人可以通过对不同的刺激做出不同的反应来实现这一点；所有不与另一个飞盘接触的飞盘都被拾起，如果机器人遇到与任何其它飞盘接触的环形飞盘，则它们不能拾起它们并移动它们，但是普通类型的飞盘总是在遇到时被拾起并移动。几个小时后，就能产生主要包含环状飞盘的簇。聚类不同类型的对象的过程发生在某些真社会群体中，例如某些蚂蚁物种的育雏分类（Holland and Melhuish, 1999）。

在一般自组织方法下，另一个特别有趣的方法是所谓的“反应阈值理论”（response threshold theory）（Robinson, 1992; Page and Erber, 2002）。反应阈值理论认为，一些个体对某些任务（如花粉采集）的反应阈值较低，对任何刺激都会首先做出反应（花粉储存减少）。当他们采取这种行为时，刺激减少，那些对这种行为具有更高阈值的个体没有反应，因此通常只有群体中的一个子集有反应。同时，那些对花粉觅食没有反应的个体在其他任务如水中觅食等方面的反应阈值可能较低，因此，反应阈值理论预测，由于个体刺激阈值的自然变化，群体内会发生劳动分工，这也得到了实验的验证（Page and Erber, 2002）。应用于复杂的社会性，这一理论表明，反应阈值可能与生理或时间等级相关，因此，复杂社会性中的劳动分工是自然选择稳定反应阈值变化模式的一个例子（Robinson, 1992; Page and Erber, 2002; Schulz et al., 2002）。换句话说，反应阈值理论很好地解释了各部分之间的某些差异是如何导致群体自组织的倾向的，如：一般劳动分工。

如上所述，在自组织方法中，群体水平的现象被解释为只是局部相互作用的结果，这些局部相互作用一起带来了昆虫之间的全局秩序。因此，这种全球秩序不是由于任何自上而下的控制，而是自发地涌现于个体的局部相互作用（Boomsma and Franks, 2006; Detrain and Deneubourg, 2006）。因此，主流观点认为，在复杂的真社会聚集地中，不存在等级控制和监管。

在接下来的章节中，我们将论证这一主流观点是不合理的，并且不应忽视对复杂物种的等级调控的研究，正如自组织方法所做的那样。我们开发了一种替代性组织方法（等级组织方法），评估复杂群体内是否存在等级组织，这一方法“调节”（调节和控制）群体系统内的自组织动态；如，这种方法将能够评估群体组织是否仅仅是自组织的结果，或者主要是由于等级制度的调节和控制。因此，这种方法将更适合于评估复杂的真社会性昆虫群落是否应被视为生物个体的问题。这是因为，如果存在具有等级组织的蚁群，那么可以论断：群体处于“控制”之中，而不是实例化它的昆虫，即：群体组织不仅是自组织的结果，而且是一个更高层次的组织，它对各部分实行自上而下的控制。

3. 蜜蜂：两个群体过程的实例研究

蜜蜂（Apis mellifera）是一种复杂的真社会性物种；蜂群庞大，典型的有成千上万的蜜蜂（Smith et al., 2016），生殖蜂阶层和工蜂阶层（Lyko et al., 2010），以及生殖潜力低的工蜂（Maisonnasse et al., 2010b; Ronai et al., 2015）之间存在多态性。在这里，我们将详细探讨两个对群体发展和维持至关重要的群体水平过程的例子：时间多义性/工蜂等级 和 蜂王/工蜂生产。然而，这些只是发生在群体级别的全部过程的一个示例，由于本文篇幅的限制，我们只关注这两个特定的过程。

时间多义性和工蜂等级分工

和所有其他真社会物种一样，蜜蜂也有生殖分工（Lyko et al., 2010; Ronai et al., 2015）；蜂后是唯一的生殖成员，工蜂没有生殖活动。此外，A. mellifera（一种蜜蜂）在工蜂中也有进一步的分工（Johnson, 2008）；工蜂遵循时间多义性时间表（随着年龄的增长，工蜂从一个工作岗位转到另一个工作岗位），因此，在蜂群内存在临时工蜂等级。A. mellifera（一种蜜蜂）中工蜂的等级分工如下：

保育蜂：专门负责喂养和照顾雏蜂，以及喂养蜂王和蜂群其他成员。他们有低的保幼激素（juvenile hormone）和高的卵黄蛋白原（vitellogenin）水平，和大的下咽腺（hypopharyngeal glands），用来生产胶状物喂养其他群体成员；

巢蜂：专门从事巢内的其他工作，如蜂巢的建造和维护，通风，接收花蜜并将其加工成蜂蜜，储存蜂蜜和花粉等等。他们有高的保幼激素（JH）和低的卵黄蛋白原（Vg）水平，和中等大小的下咽腺（产生酶加工花蜜成蜂蜜，而不是产生胶状物）。

觅食蜂：专门从事巢外的工作，如采集花蜜、花粉和水。他们有最高的保幼激素（JH）水平和最低的卵黄蛋白原（Vg）水平，和小的不活跃的下咽腺（Seeley, 1982; Johnson, 2008）。

成年工蜂随着年龄的增长会经历不同等级的转变。典型地，在蜜蜂群体的活跃月份（春季到秋季）期间，时间多义性时间表如下：日龄2-11天的工蜂是保育蜂；日龄11-18天的是巢蜂；日龄大于18天的是觅食蜂（Johnson, 2008）。

每只蜜蜂生物合成的保幼激素（JH）和糖脂蛋白（glycolipoprotein）卵黄蛋白原（Vg）的水平在工蜂中的时间多义化进程中起重要作用（Amdam and Omholt, 2003; Hölldobler and Wilson, 2009）。保幼激素在工蜂体内的生物合成导致工蜂进一步的生理发育，诱导工蜂由结内向结外转化，卵黄蛋白原的生物合成则起相反的作用，抑制工蜂的生理发育（Nelson et al., 2007）。高的保幼激素水平导致下咽腺开始产生用于花蜜加工的酶，而不是能够产生用于育雏食物的胶状物或蜂王浆（依赖Vg的过程）；它还引起飞行肌的进一步发育，并引起生物胺生物合成的增加。此外，已证实，卵黄蛋白原影响觅食偏好（花粉/花蜜），甚至工蚁的寿命（Amdam and Omholt, 2003; Nelson et al., 2007）。

除了内部信号保幼激素和卵黄蛋白原之外，来自蜂后、雏蜂和觅食蜂的信号也会影响每只工蜂的时间多义性时间表，从而影响每种工蜂的比例（图1）。

蜂王分泌的信息素混合物（QPM）（6）对工蜂体内保幼激素的生物合成具有抑制作用。已经证明：与未暴露于QPM的工蜂相比，暴露于QPM的工蜂显著降低了保幼激素的合成（Kaatz et al., 1992; Pankiw et al., 1998a）。

雏蜂释放影响工蜂时间多义性时间表的信号。雏蜂会释放E-β-ocimene（挥发性信息素），通过空气传播到巢中——似乎是针对巢蜂的，并导致巢蜂加快发育，使它们更快地过渡到觅食蜂，这可能是增加了保幼激素的合成。然而，较大的雏蜂释放育雏酯（brood ester）信息素，通过接触传播，目标保育蜂，推迟保育蜂的发育，最有可能是抑制了保幼激素的合成（Maisonnasse et al., 2010b）。

最后，觅食蜂能释放信号，影响年轻工蜂的时间多义性时间表。觅食蜂产生油酸乙酯（ethyl oleate）（7），当觅食蜂将其携带的花蜜传递给巢蜂时，通过交哺（trophallaxis）传播，巢蜂将花蜜沉积在蜂巢中。已经证明：油酸乙酯通过减缓巢蜂发育，抑制巢蜂转变为觅食蜂。

图1. 时间的多义性。A.mellifera蜂群中，工蜂在各临时工作之间的角色变换，用橙子圆圈表示。保幼激素（JH）的内部水平增加，表示为JH+。保幼激素生物合成受外部因素影响，包括成员间信号：QPM、brood ester、E-β-ocimene和ethyl oleate。QPM、brood ester和ethyl oleate抑制JH生物合成，用平端线标识。E-β-ocimene促进保幼激素生物合成，用圆端线标识。成员间信号允许群体水平上控制临时工蜂分工的比例，详见正文。时间轴代表了每种工蜂在夏季活跃时期的典型年龄。

成为蜂王还是工蜂？

在A. mellifera（一种蜜蜂）中，成为生殖蜂还是工蜂确定不是遗传预定的，即：任何受精卵都可能发育成蜂王或者工蜂（Wang et al., 2015）。因此，在雏蜂阶段存在着一些信号和机制，决定着特定幼蜂发育成蜂王还是工蜂（图2）。蜂后雏蜂需要大的垂直突出的（由巢蜂产生的）蜂巢细胞。这是因为在幼虫期和蛹期，蜂后窝比工蜂窝大得多，因此较大的蜂巢细胞（comb cells）体积的增加对其正常生长是必要的（Wang et al., 2015）。

图2. 成为蜂王还是工蜂？在A. mellifera（一种蜜蜂）中，任何受精卵都能发育成蜂王或工蜂。栉细胞的类型（橙色方块）和食物（蓝色方块）决定了幼虫的发育。大的蜂后细胞（Queen cell）和蜂王浆（Royal jelly）使受精卵的幼蜂发育成蜂后，而小的蜂巢细胞（Comb cell）和育雏食物（Brood food）使大量幼蜂发育成工蜂。蜂王浆在幼虫体内诱导表观遗传变化。蜂巢细胞的大小限制了幼虫的生长。更多详情见正文。

然而，决定受精卵发育成蜂后或工蜂的不仅仅是蜂巢细胞的大小，雏蜂在幼虫阶段接受的食物类型也是一个重要因素。幼虫一旦孵化（卵3天后孵化），保育蜂就开始喂食；工蜂幼虫吃“育雏食物”——它是蜂王浆、蜂蜜和花粉混合物；而蜂王幼虫吃蜂王浆和花粉的专门饮食（Beetsma, 1979; Wang et al., 2015）。这很重要，因为实验表明，在幼虫期仅以蜂王浆为食物喂养的新孵化的幼虫（从受精卵）将发育成蜂王，而以育雏食物喂养的幼虫将发育成工蜂（Page and Peng, 2001; Wang et al., 2015）。Lyko et al. (2010) 发现影响幼虫发育的不仅仅是蜂王浆较高的营养价值。除了加速新陈代谢和促进生长，蜂王浆的成分（很可能是丁酸苯酯）通过抑制DNA甲基转移酶3（DNA methyltransferase 3）来影响发育中幼虫的DNA甲基化（DNA methylation）。因此，蜂王浆能诱导发育中幼虫的表观遗传变化。

4. 复杂真社会性的等级组织

现在我们将强调调节两个群体水平发育过程的关键组织的方面——时间多义性与工蜂等级分工 和 成为蜂后还是工蜂？（A. mellifera中），并在适用时，将其与V. vulgaris（另一类蜜蜂）和蚁群Pheidole中的类似过程进行比较。我们这样做是为了强调不同真社会性昆虫种群之间存在着关键的组织差异。然后，我们将论证，至少在某些复杂的真社会性昆虫物种中（如A.mellifera）和可能更多的群体表现出一种等级组织形式，其对其成员的发展施加自上而下的控制。在这两个案例中，成员间信号对于群体水平的过程是至关重要的，我们将其总结在表1、2中。我们从讨论时间的多义性开始。

表1. A.mellifera中，时间多义性和工蜂等级分工比率

表2. A.mellifera中，成为蜂王还是工蜂？

调整时间多义性和工蜂等级分工

保幼激素（JH）和卵黄蛋白原（Vg）相互抑制，在每只工蜂体内形成调节网络（Amdam and Omholt, 2003）。典型地，Vg的水平在首次破蛹时最高，并随着年龄自然地降低。高浓度Vg可抑制青年工蜂体内JH的合成。随着Vg的降低，JH水平的增加进一步抑制Vg的表达（Nelson et al., 2007）。它们的相互抑制和纯粹的生物体内作用使得JH和Vg动态地耦合到每只工蜂的内部发育系统。正因如此，它们成为了每个工蜂体内时间多义性时间表上的一阶信号，并延伸到群体发展上。

除此之外，来自觅食种性的成员间信号油酸乙酯也是相同类型的信号。这是因为油酸乙酯对巢蜂的抑制作用源于直接的负反馈回路，即：觅食蜂的存在抑制了巢蜂向觅食蜂的发展，但觅食蜂短缺又让巢蜂发展成为觅食蜂。此外，工蜂只有在成为觅食蜂时才开始产生足够显著水平的油酸乙酯，以作为信号（Leoncini et al., 2004）。因此，油酸乙酯对这一发育过程的作用与个体工蜂的内部约束紧密相关，即：必须有年长的工蜂（觅食蜂）存在，通过油酸乙酯，抑制年轻工蜂（巢蜂）的发育。

然而，成员间信号QPM、brood ester和E-β-ocimene似乎对时间多义性时间表起到不同的约束作用。这主要是因为这些信号被看作与它们调制的系统动态解耦的，如：个体工蜂的内部发育系统。这些信号都影响工蜂的时间多义化进程，QPM和brood ester延缓工蜂的发育，E-β-ocimene促进工蜂的发育。尽管这些信号与内源信号协同工作，但它们与JH和Vg等内源信号在不同的时间尺度上运作。例如，蜂后通常持续存在蜂群中，因此QPM的存在及其对工蜂的时间多义性时间表的影响不依赖于工蜂密度的变化或直接反馈回路（如来源于觅食者的油酸乙酯）。brood ester和E-β-ocimene也是如此，因为它们来源于雏蜂，而雏蜂并不是时间多义性或工蜂等级分工的一部分。

这种二阶信号（QPM、brood ester和E-β-ocimene）在工蜂时间多义性上的存在能控制工蜂等级分工的比例。这是因为，控制每种工蜂的比例，并不仅仅依赖于工蜂自身的自组织；如：抑制巢蜂的发育，不仅仅依赖于觅食蜂的信号（油酸乙酯）的负反馈回路。相反，除了工蜂的自组织动力学之外，还有不同类型的信号（QPM、brood ester和E-β-ocimene）调节每只工蜂的发育和时间多义性时间表（表1）。换言之，控制和调节每种工蜂的比例并不取决于工蜂本身集中程度的变化（如：新工蜂的增多），而是依赖于可以调节现有工蜂的二阶信号。例如，当一个群体进行群集繁殖时，所有蜂后和大部分工蜂（不同年龄的），会离开旧巢，去建立一个新的巢址（Smith et al., 2016）。然而，由于蜂群在建立新巢后需要至少3周才能产生新工蜂，因此当前的工蜂群主要由年长工蜂组成，即：大多数工蜂的年龄将超过保育蜂的典型年龄（Robinson et al., 1989; Smith et al., 2016）。研究表明，老工蜂（甚至是那些曾经是觅食蜂的工蜂）可以回复到保育蜂，这些“回复”的保育蜂甚至还具有低JH水平和再生的下咽腺，以便喂养幼仔（Robinson, 1992）。这可能是因为二阶信号的存在。更具体地说，由于QPM和brood ester抑制JH的合成，由此促进合成Vg和下咽腺的再活化，年长工蜂可回复到保育蜂。此外，E-β-ocimene可以促进JH的生物合成来抵消这种影响，以确保不会有太多的工蜂恢复保育蜂的身份，从而确保工蜂等级分工之间的平等平衡。因此，工蜂内部发展系统的二级信号的控制使得时间多义性是可塑性的，从而整个群体能够调节每种工蜂的比例。

但并非所有真社会性昆虫物种都是如此。例如，在Pheidole蚁群中，兵蚁和小工蚁的确定似乎不涉及二阶信号。Pheidole蚂蚁不表现出时间等级，但许多表现出体力工蚁等级，典型的是小工蚁和兵蚁等级（Lillico-Ouachour and Abouheif, 2017）。如上所述，蚁群中存在的成年兵蚁分泌的兵蚁信息素抑制工蚁幼虫发育成兵蚁。然而，我们发现，类似于油酸乙酯在A.mellifera蜂群中的作用，兵蚁信息素的抑制作用还依赖于兵蚁自身浓度的变化；因此，其对工蚁幼虫发育的作用与工蚁幼虫的发育动态耦合；即，兵蚁信息素抑制作用的激活有赖于新兵蚁的生长。因此，兵蚁信息素可以看成是确定兵蚁/未成年工蚁的一阶信号。在蚁群Pheidole中，兵蚁信息素可以集体控制形态上不同工蚁（兵蚁和未成年工蚁）的比例。但这种集体控制是通过兵蚁信息素的负反馈效应，局限于兵蚁本身的。

规范生殖（蜂）/工（蜂）的确定

控制工蜂的时间多义性对A. mellifera蜂群来说很重要，因为工蜂的存在才有进一步的二阶信号。这一点在确定分工等级的案例中很明显。如前所述，在幼虫期，雌虫发育成蜂后或工蜂取决于两个因素：蜂巢细胞的类型和食物的类型。这些因素都源自工蜂；蜂巢细胞是由巢蜂建造的，而幼虫则由保育蜂喂养。重要的是，因为蜂群持续地维持着工蜂（通过二阶信号-见上文），当需要时，保育蜂和巢蜂可以在幼虫体内产生各自的分工确定信号。换句话说，这些信号的产生并不依赖于反馈机制或工蜂集中度的变化，相反，它们可以在蜂群需要时，由（常年）保育蜂和巢蜂产生。具体地说，当蜂群需要工蜂时，巢蜂将产生工蜂细胞；或当蜂群需要蜂王时（在生殖阶段或取代老蜂王），巢蜂将产生蜂王细胞。保育蜂喂养群体中所有的幼虫，它们给工房中的幼虫喂食育雏食物，给王房中的幼虫喂食蜂王浆。因此，可以说，保育蜂和巢蜂与分工确定过程是动态解耦的。换句话说，保育蜂和巢蜂在不同的时间尺度上运作，以适应他们所调节的系统，如：幼虫的内部发育系统。因此，细胞类型和食物类型可视为决定蜂王还是工蜂的二级信号（表2）。这使得分工的确定能够在集体水平上受到等级控制，而不是通过自组织在个体水平上受到管制。为了进一步说明这一点，不妨将其与另一物种，普通胡蜂（Vespula vulgaris）的分工确定情况作简要比较。

普通胡蜂（Vespula vulgaris）确定蜂王的过程则有所不同，该物种可被认为处于真社会性复杂性谱的中心（Bourke, 1999）。在胡蜂群落中，没有工蜂的分级，但在蜂后和工蜂的形态之间存在着一种多态性；蜂后比工蜂大（Potter, 1964; Jeanne, 1980）。类似于A. mellifera，普通胡蜂的受精卵都能发育成蜂王或工蜂。因此，在育雏阶段也存在着决定受精卵发育成幼虫的机制，即蜂巢细胞的大小和营养的量。营养增加导致蜂王幼虫比工蜂幼虫长得更大，这成为蜂王必需的，而更大的蜂巢细胞为这种增长提供了空间（Archer, 1972）。由于没有工蜂的分级，蜂巢细胞是由所有工蜂通过激发工作自组织构造而成的，但大型生殖蜂巢细胞的生产取决于成员间信号QPM的变化。高龄蜂王的QPM诱导工蜂生产生殖蜂巢细胞（reproductive-comb）（详见Potter, 1964）。普通胡蜂的蜂后幼虫没有专门的食物，但在蜂巢的不同层，食物的频率和数量不同。巢室中靠近巢口的雏蜂最先被返回的觅食蜂喂养，而且喂养频率最高（Archer, 1972）。繁殖蜂巢是蜂群最后产生的蜂巢（在成熟蜂王的繁殖阶段），它们最靠近巢穴入口（Potter, 1964）。此外，营养水平随着蜂群成熟而自然增加（Archer, 1972）。随着群体规模的增加，有更多的工蜂可以觅食，结果觅食的增加导致更多的工蜂幼虫。因此，与较少工蜂的蜂群相比，成熟的蜂群会有更多的工蜂，因为其寿命更长，觅食时可以收集到更多的食物（Richards, 1971; Archer, 1972）。因此，蜂后幼虫会比工蜂幼虫获得更多的食物，并且因蜂巢更大而长得更大。

普通胡蜂的蜂王幼虫获得的更多的营养最终依赖于自组织——成熟阶段的蜂群存在较多工蜂，对群体营养水平具有正反馈效应。然而，仅在构造蜂巢的早期过程，蜂后幼虫所需的大蜂巢由二阶信号（QPM）确定。因此，在普通胡蜂中也有二级信号参与蜂王的产生，但其程度低于A. mellifera。可以认为，在普通胡蜂中，蜂王的产量实际上是由蜂王决定的——QPM的状态决定了繁殖性蜂巢的数目，而且，即使营养水平随自组织增加，工蜂的觅食也是由蜂王的存在所诱导的（Potter, 1964, p. 50）。

相反，在A. mellifera中，蜂后的产生是由更高级的集体组织决定的。蜂王浆是引起蜂王幼虫表观遗传变化的二级信号；它不依赖于它所调节的发育中的幼虫的内部发育系统。此外，这种二阶信号来自保育蜂（而不是蜂王）。此外，蜂巢的产生不像普通胡蜂那样依赖于QPM。在普通胡蜂中，无蜂王蜂群中停止建造蜂巢（Potter, 1964）；而在A. mellifera中，如果蜂后死亡，巢蜂仍将建造蜂巢，尤其是繁殖蜂巢（Maisonnasse et al., 2010a）。因此，在A. mellifera中，对产生蜂王至关重要的二级信号，不仅来自蜂王，还来自各种工蜂。换句话说，蜂后的产生也受到蜂群其他部分（保育蜂和巢蜂）的调节，这些部分在动态上独立于生殖蜂的确定过程。因此，蜜蜂受精卵发育成工蜂或蜂王的过程，比普通胡蜂更受全局的影响，注：在整个蜂群的水平上。

因此，在A. mellifera中，可以论证：相互作用网络形成复杂的更高级组织，其与低阶部分（蜜蜂）的行为动态地解耦，并且决定（或“控制”）蜂群的发展。而在其他不太复杂的物种中，如普通胡蜂，高阶的组织形式更基本，并与低阶部分（特别是蜂王）的运作相联系。

5. 总结

许多复杂的真社会性昆虫物种的群体在集体水平上表现出更类似于生物个体而不是群体的特征（Anderson and McShea, 2001; Hölldobler and Wilson, 2009）。例如，在复杂物种的大群体中，质能比的使用与单个生物体相似（Hou et al., 2010）。此外，多态的和行为的工蜂等级分工，使复杂的劳动分工，只发生在复杂的物种群体中（Bourke, 1999）。事实上，鉴于此，最复杂物种的群体通常是选择的单位，这导致许多研究员再次将超有机体的概念应用于真群居昆虫（Hölldobler and Wilson, 2009; Haber, 2013）。不像Wheeler (1928)，他从生理学和进化的角度来使用这个概念，而今天通常只从进化的角度，用多层次选择理论来理解超有机体。这是因为主流观点认为，在复杂的真社会性昆虫的大群体中不会发生等级控制，这导致了自组织方法的流行。虽然自组织方法在近几十年来非常有见地，特别是在解释真社会性昆虫的许多集体现象方面，但我们认为这种方法可能不完全适用于所有物种，因为等级组织可以发生在更复杂的物种中。

因此，在本文中，我们质疑了在复杂的真社会性昆虫物种的大群体中，等级调节不发生或不必要的观点。通过发展层级组织方法，使用A. mellifera的案例研究，在“复杂真社会性的等级组织”一节中的讨论来佐证我们的质疑：我们认为蜂群不仅仅是自组织的结果，而且表现出等级组织。

在A. mellifera中，不仅有生殖蜂（蜂王）和“新陈代谢”（工蜂）的生理专门化，而且在工蜂之间也有结构化的劳动分工，其基础是时间多义性，其特点是每种工蜂之间的生理和行为差异。例如，下咽腺的状态在每个颞部种姓中不同；保育蜂有最大的下咽腺，它们用来生产的胶状物喂食其他成员，巢蜂有中等大小的腺体，它们用来将花蜜加工成蜂蜜，而觅食蜂有最小的腺体，不活动。我们认为，每只工蜂的时间多义性时间表在蜂群水平上是通过二级信号分级调节的（表1）。来自蜂后（QPM）和雏蜂（brood ester和E-β-ocimene）的物质在工蜂的内部发育系统（如：JH和Vg的生物合成）中充当二级信号，在蜂群水平上分级调节各种工蜂的比例。

相反，临时工蜂角色在成员间形成更复杂的信号网络，这在产生蜂王的过程中表现得很清楚。任何受精卵都能发育成蜂王或工蜂；因此，为了在蜂群产生蜂王，在幼虫阶段存在影响决定生殖蜂的机制。具体来说，保育蜂（从他们的下咽腺）产生蜂王浆，导致发育中的幼虫发生表观遗传变化，使它们发育成蜂王。巢蜂在蜂巢上生产蜂王细胞，以促进蜂王幼虫的生长。如上所述，在蜂群水平上，临时的分工制度控制着蜂群；因此通常在蜂群中总是存在保育蜂和巢蜂，提供蜂王浆并在需要时产生蜂王浆。因此，蜂王浆和蜂王细胞可以看成是生产蜂王过程中的二阶信号，反之，育雏饲料和工蜂细胞可以看作是生产工蜂过程中的二阶信号（表2）。

通常，与更简单的物种相比，如普通胡蜂群，A. mellifera蜂群成员间信号网络导致了更健壮更高阶的组织结构。这一点在蜂王之死的案例中表现得更明显。普通胡蜂（V. vulgaris），蜂后死亡后群体凝聚力迅速瓦解；工蜂开始产卵（但由于多个卵产在一个巢室中，所以很少有幼蜂出现），觅食几乎停止，出现同类相食（Potter, 1964, pp. 50, 62–6）。这是因为普通胡蜂的高级组织完全依赖于蜂王；影响发育和群体凝聚力的少数二级信号都来自蜂王。然而，在A. mellifera中，较高阶的组织更能抵抗扰动。如果蜂王死了，蜂群会试图取代它。如果巢中有幼虫，巢蜂会将合适幼虫（来自受精卵）的蜂巢改造成蜂后巢，然后保育蜂会专门用蜂王浆和花粉喂养这些幼虫，而觅食蜂则会根据幼虫的信号继续觅食（Pankiw et al., 1998b; Maisonnasse et al., 2010b）。在这段时间里，由于复杂的二级信号网络，蜂群通常保持凝聚力，而不仅仅依赖于蜂后。

所有这些结论说明了什么？正如我们所看到的，像A. mellifera，蜂群呈现出高度的整合，以至于它表现出某种形式的个体性。由于成员间信号网络的复杂结构，蜂群作为凝聚的整体，显现出：对形成群体的个体蜂，施加调节控制。由于这些更高层次的控制，蜂群表现为一个生殖的统一体，并且在某种程度上表现为一个生理的和发育的统一体。

所有这些展示出一个身份间有趣的例子，从某种意义上来说，不同身份低阶主体的相互作用，涌现出高阶的身份。（对多细胞身份涌现的相关分析，参见Arnellos, 2018）。有趣的是，低阶主体的身份反过来又受到涌现的较高阶组织的影响，因为他们无法在群体之外生存。总之，我们的案例研究表明了：一组异质的组成实体如何联合起来形成一个复杂的组织，并赋予自己新的身份。

注释

“群体层面”是指集体层面上的现象或过程。

当然，这并不是说不能用其他策略。比如，在较小的简单真社会性群体中，蜂后的优势地位在群体形成后不久，通过身体攻击建立并维持（Johnson and Linksvayer, 2010）。

我们的方法主要基于生物学的自发视角，特别是自组织方法、原则和特征多细胞系统（参见Arnellos et al., 2014; Moreno and Mossio, 2015）。对于更一般的论点为理解构成的复合（和整合）有机体，对分级调控和控制的作用，参见Bich et al. (2016) 和 Arnellos and Moreno (2016)。

对于生物个体性的进化和生理学概念的更普遍的看法，以及最近关于这个主题的争论的概述，见Pradeu (2016)。

自组织的概念也适用于其他生物和社会现象。然而，在这里我们只关注在真社会性背景下的自组织方法（Detrain and Deneubourg, 2006）。

我们使用术语“蜂王信息素混合物”（queen pheromone mix），因为已经证明：蜂王从多个来源产生信息素——不仅是他们的下颌腺——在群体中充当信号（Slessor et al., 2005; Maisonnasse et al., 2010a）。

油酸乙酯（Ethyl oleate）也是由蜂王、雏蜂和其他工蜂生产的。然而，有观点认为，只有源于觅食蜂的油酸乙酯影响工蜂体内的时间多义性时间表（Leoncini et al., 2004; Slessor et al., 2005）。

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